Huis Velaryon steekt er tijdens het tijdperk van House of the Dragon als een van de meest prominente families uit. Bekend om immense rijkdom en het bevel over de grootste vloot van Westeros, bereikt het huis zijn hoogtepunt onder heer Corlys Velaryon. Toch zijn de Velaryons tegen de tijd van Game of Thrones bijna irrelevant geworden: hun naam wordt zelden genoemd en hun invloed is sterk afgenomen.
De burgeroorlog die bekendstaat als de Dans van de Draken zet Huis Velaryon op een pad van gestage erosie. Meer dan honderd jaar lang beheerste de familie de Nauwe Zee ondanks dreigingen van groepen als de Triarchie. Tijdens het conflict richten ze zich vooral op het blokkeren van de Kuilt, maar de Slag om de Kuilt brengt zware verliezen toe aan hun schepen en wordt Driftmark geplunderd. Dit markeert het begin van hun neergang, ook al duurt het nog decennia voordat de volledige gevolgen zichtbaar worden.
Na de dood van Corlys neemt Alyn van Hull, later gelegitimeerd als Alyn Velaryon, de leiding over het huis. Hij is een bekwaam vlootcommandant en weet enige maritieme kracht tijdelijk te behouden. Zijn beperkte politieke talent laat andere families echter rivaliserende vloten opbouwen. Samen met de rijkdom die verloren ging bij de plundering van Driftmark, raakt het huis in duidelijk verval.
Na de Dans rijzen nieuwe zeemachten op aan de westkant van het continent. Huis Greyjoy blijft formidabel maar onvoorspelbaar en voert raids uit in de Westerlanden en de Reach. Als reactie bouwt Huis Lannister een eigen vloot in Lannisport, die uiteindelijk de sterkste zeemacht wordt na de Oorlog van de Vijf Koningen. Verder naar het zuiden breidt Huis Redwyne van de Arbor zijn maritieme capaciteiten uit en overtreft zelfs Huis Hightower.
Ondanks deze verschuivingen behoudt Huis Velaryon enige invloed via benoemingen tot Meester van de Schepen in de Kleine Raad. Tijdens de regering van Koning Aerys II bekleedt heer Lucerys Velaryon die functie en profiteert hij ook van de instabiliteit van de koning. Roberts Opstand verandert de machtsbalans verder en tilt Huis Baratheon op tot de leidende zeemacht.
In de gebeurtenissen van de boeken van Game of Thrones blijven de Velaryons trouw aan Drakensteen en vechten ze mee met Stannis Baratheon tijdens de Oorlog van de Vijf Koningen. Heer Monford Velaryon neemt deel aan de Slag om Zwartwaterbaai maar komt om als zijn schip zinkt. Zijn jonge zoon Monterys erft het leiderschap. Wanneer Stannis naar de Muur marcheert, sluiten Velaryon-troepen zich aan bij de campagne; hun vaandels worden opgemerkt door Jon Snow.
Aurane Waters, de bastaardhalfbroer van heer Monford, wordt gevangengenomen bij Zwartwater en zweert trouw aan Koning Joffrey. Later dient hij als Meester van de Schepen en helpt hij de Lannister-vloot uit te breiden, voordat hij vlucht na de gevangenneming van Cersei Lannister door de Hoge Mus. Zijn huidige verblijfplaats is onbekend.